도깨비왕 ‘라선’은 자신의 부활을 위해, 사악한 요괴 바이러스 ‘어둠깨비’를 지구에 퍼뜨리고 ‘어둠깨비’들은 외로운 소년 ‘서도영’을 통해 어둠의 힘을 증식시킨다. 한편 ‘염라대왕’의 지시를 받아 새로운 요괴워치의 주인을 찾던 ‘위스퍼’는 정의감이 강한 소녀 ‘윤단아’와 술법을 사용할 줄 아는 소년 ‘천유성’을 만난다. ‘윤단아’는 절체절명의 위기에서 벗어나기 위해 요괴들을 소환하기 시작하고, 요괴들에게는 라이트사이드&섀도사이드 두 개의 얼굴이 있다는 사실을 알게 된다. 그리고 마침내 시작된 운명의 전투!
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